Ingersoll được đặt lườn tại xưởng tàu của hãng Bath Iron Works Corp. ở Bath, Maine vào ngày 18 tháng 2 năm 1943. Nó được hạ thủy vào ngày 28 tháng 6 năm 1943; được đồng đỡ đầu bởi cô Alice Jean Ingersoll, cháu nội đô đốc Ingersoll, và bà R. R. Ingersoll II, vợ góa Trung úy Ingersoll; và nhập biên chế tại Xưởng hải quân Boston vào ngày 31 tháng 8 năm 1943 dưới quyền chỉ huy của Hạm trưởng, Trung tá Hải quân A. C. Veasy.